Realmente depende del tipo de crema de gamuza que estés usando. Yo uso Assos y eso tiene una consistencia un poco más gruesa que la vaselina, por lo que generalmente se necesita un poco más para lograr una buena distribución en todo.
La regla general que sigo es en cualquier lugar donde la fricción sea un factor. Eso para mí significa la mayor parte de la mancha y la parte interna de la parte superior del muslo. No me gusta aplicarlo al relleno del babero porque odio esa sensación cuando me lo puse por primera vez (peor que un traje de baño mojado). Conozco a algunos ciclistas, como mi padre, que también se aplicarán un abrigo nuevo después de estar en la bicicleta durante un par de horas.
Después de aplicar, trato de lavarme las manos (cuando hay un lavabo a mano), cuando no es así, uso una de las toallitas húmedas que guardo en mi bolso.
Estoy de acuerdo con @Daniel, realmente no hay una manera incorrecta de hacerlo. Probaría diferentes formas en viajes más cortos para ver qué se siente bien y qué no.