He intentado una configuración como la suya y el problema parece ser el hecho de que las pantallas no están "alineadas". Probablemente porque el 17 'está bajo un poco de Unity / Nautilus lo trata como más espacio.
No sé si esto es normal o si es un error en Unity o Nautilus, pero para mí parece un comportamiento normal. Para solucionarlo, solo alinee ambas pantallas como en la siguiente imagen:
Así que simplemente arrastre el segundo monitor en la configuración de "Pantalla" hasta que estén de alguna manera alineados. También tenga en cuenta que la disposición de ambas pantallas parece importar, por lo que si coloca la pantalla de 27 'encima de la de 17', los íconos que no encajan en la primera pasan a la segunda. Si eso es lo que quieres, mantenlos alineados pero con esta disposición:
Después de aplicar la nueva configuración, debe volver a ordenar los iconos en Nautilus.