Servidor:
necesita un marco en el lado del servidor, hay buenas opciones de Python: Django, Flask, Bottle, webpy. Ese marco recibirá un proceso de solicitud (ajax) del GeoJson y devolverá la cadena.
Después de que la información ingresa al marco, ahora eres "pitón" y puedes usar la herramienta que prefieras para leer y trabajar con GeoJSON, que podría ser, por ejemplo, enlaces de Python de Shapely o Osgeo OGR . Si elige Django, ya viene con sus ayudantes de geometría: GeoDjango .
Cliente:
En el lado del cliente, necesita algo para hacer los pasos necesarios para hacer la solicitud, recibir la respuesta y mostrar el cuadro de información más fácilmente. Para eso, puede usar marcos / herramientas como ExtJS , Jquery (UI) , Dojo , KendoUI
Personalmente, uso una combinación de Django + ExtJS para lograr este tipo de cosas. Es una combinación de carga pesada, quiero decir, tiene muchos más recursos de los que necesita. Pero es tan fácil de usar y está tan bien documentado que no recomendaría otra cosa para comenzar. Después de hacer el tutorial básico de ambos (Django, Extjs) tiene suficiente información para realizar la tarea indicada en la pregunta. Más tarde puedes probar otras opciones.
Por cierto, Extjs si es gratis solo para proyectos de código abierto, tenlo en cuenta.
Por cierto, para ejecutar el marco de Python en el servidor necesitará un servidor web con wsgi. Mi opción es Nginx + uwsgi. Eche un vistazo a la sección de implementación de la documentación de django.